The Lost Frontier gaat verder waar de oorspronkelijke Jak and Daxter-trilogie was gebleven. Jak en zijn kleine vriend Daxter bundelen hun krachten met Kiera, wanneer zij probeert een Sage te worden om de wereld te behoeden voor een gevaarlijke bedreiging in de vorm van het zogenaamde Dark Eco. De thuisplaneet van het trio is langzaam aan het afsterven, dus gaan de helden Jak en Daxter op pad om hun wereld te beschermen. In Jak and Daxter: The Lost Frontier beweeg je je zowel op de grond als in de lucht voort. Te voet kom je een hoop verschillende platformelementen tegen, waarbij je moet rennen en springen om op de juiste plekken te komen. In de lucht neem je plaats in één van de vijf verschillende ruimteschepen die de game herbergt om daarmee tegenstanders uit de lucht te knallen. Ook kun je luchtpiraten een lesje leren met de krachtige Gunstaff, een nieuwe wapen dat kan veranderen in allerlei verschillende soorten andere wapens.