De draken Spyro en Cynder nemen het in The Legend of Spyro: Dawn of the Dragon op tegen de kwade apenkoning Gaul en zijn volgers. Deze willen namelijk de beruchte ‘donkere heerser’ tot leven wekken en zo de drakenwereld veroveren. Het is aan het drakenduo hier een stokje voor te steken. Spyro: The Dawn of the Dragon is het laatste deel in de Spyro-trilogie. Deze missie voert ze van de meest duistere kerkers tot aan de kleurrijkste bossen. Beide personages hebben vier speciale elementaire krachten tot hun beschikking. Het is de bedoeling bij vuurvijanden bijvoorbeeld ijskrachten te gebruiken en watergespuis juist onder stroom te zetten. Verder kunnen de twee draken, in tegenstelling tot voorgaande delen, echt vliegen. Een andere nieuwe toevoeging is de mogelijkheid dat op elk gewenst moment een vriend de rol van Cynder op zich kan nemen met behulp van een tweede controller.