Fire Emblem 3DS heet in Japan Fire Emblem Kakusei, wat vertaald Fire Emblem Awakening betekent. Het verhaal draait om twee slapende draken: één is bevriend met de mensheid en de ander is hun grootste vijand, aldus de vertaling van Andriasang. Zij ontwaken wanneer twee helden die verbonden zijn aan de draken elkaar ontmoeten.

Krom, de prins van het Iris-koninkrijk, ontmoet aan het begin van het spel het personage dat spelers hebben gemaakt, en samen moeten ze op avontuur om de ramp te voorkomen. Spelers kunnen onder andere kiezen uit het geslacht en mogen het uiterlijk van het gezicht bepalen.

De game bevat daarnaast de volgende gameplay-opties: Free Maps en het Dual-systeem. Free Maps is een feature uit eerdere Fire Emblem-games en stelt spelers in staat vrij over de speelmap te bewegen Het Dual-systeem is nieuw en is van kracht wanneer twee personages naast elkaar staan op het slagveld, zij zullen elkaar dan in gevechten assisteren.  De twee personages helpen elkaar en vallen de vijanden beiden aan.